赤城号最初设计规划为天城级战斗巡洋舰的2号舰，因华盛顿海军条约而将天城级改装为航空母舰；不过因为关东大地震的破坏让天城号报废，仅赤城号完成改造。
作为日本除信浓外最大的航空母舰和最初建造的大型航母，赤城一直被视为机动部队的象征：帝国海军于1928年以赤城为旗舰组建第一航空战队、1934年又以她为旗舰组建第二航空战队、1941年第一航空舰队组建，赤城依然作为整个机动部队的旗舰而存在，堪称日本海军航空兵的摇篮。
根据1919年日本海军制定的“八八舰队计划”，赤城于1920年12月6日作为战列巡洋舰在吴海军船厂开工建造，属于“天城级”战列巡洋舰的二号舰，日本第六艘建造的战斗巡洋舰。本舰虽属战列巡洋舰，但装备主炮的数量超过长门级战列舰，原先计划唯一艘41,000吨的军舰，装设41cm舰炮共10门，采用5座双联装炮塔配置，最高航速预计约30节。赤城号在1927年竣工，编入横须贺镇守府服役。
11月22号，赤城号开入单冠湾；舰队进行物资调度等事项后，11月26日驶离该地，直扑夏威夷珍珠港，发动珍珠港事件。两波奇袭下，赤城号第一波损失了1架零战，10架飞机中弹，共战死2人；第二波损失4架九九舰爆、13架飞机中弹，共战死8人。
战役结束后，赤城号在12月24日回到日本；1942年1月，赤城号开始她的南向扫荡之旅，首先是开赴拉包尔发动攻击；2月，对澳洲达尔文港发动轰炸。印度洋海战中屡战屡胜，并在锡兰外海16投16中，打出了日本海军航空兵舰爆队实战最高记录，，创下无敌机动部队的名声。不过经过多月征讨，赤城号在4月1日印度洋攻势发动时只剩下18架舰战、18架舰攻、18架舰爆，和苍龙与飞龙等中型航舰战力已趋伯仲，因此在4月24日，赤城号开回母港横须贺进行短暂补充及休整。
1942年6月4日中途岛海战中，“赤城”亦作为第一机动部队旗舰的身份参战。上午10时20分，遭美国海军3架SBD式俯冲轰炸机（来自美军企业号航空母舰VB-6轰炸机分队）投下其中2枚*弹炸**的打击，一枚命中了中部升降机附近并贯穿飞行甲板于机库引爆；另一枚则是近矢弹，擦过舰艉后方甲板并破坏了舵机。当时机库内正在进行舰上攻击机的加油与将陆用*弹炸**改换装攻舰*弹炸**的挂弹作业，*弹炸**带来的连锁爆炸使得舰上火灾一发不可收拾，但是火灾并未延烧到赤城的下部结构，因此火灾于中午12点一度已被控制，由于航空汽油着火，赤城号上的状况持续恶化。
到晚间7点20时，鉴于坚持已无意义，舰长青木泰二郎下令弃舰，伤员和幸存人员向驱逐舰岚号和野分号转移。同时，请求下令击沉赤城号。位于后方大和号上的山本五十六接到了这份电报，面对自己曾经担任过舰长的赤城号，他的心情是复杂的；如果还有一丝希望，他也不想放弃机动部队历史悠久的旗舰。
凌晨2点55，山本下达联合舰队第161号命令，命令中途岛方面各部队撤退。在撤退之前，首席参谋黑岛龟人含着泪对山本说道：“长官，赤城号还没有沉没，依然浮在水上，如果被美国人拖去当做战利品，岂不是奇耻大辱么？”山本回道：“我曾经是赤城的舰长和一航战司令官，所有责任由我一人承担......我回去后向天皇陛下谢罪。”
第四驱逐队司令有贺幸作大佐（末代大和号舰长）向所部的“舞风”、“荻风”、“野分”和“岚”4艘驱逐舰下达了击沉赤城号的命令。在20分钟内，4艘驱逐舰都射出了鱼雷，3发命中（野分未命中）。7分钟之后，这艘日本海军最大的航空母舰缓缓向左横倒，驱逐舰舞风舰长中杉清治描述“なにか生きているものの悲鸣のように思えた（就像是有生命的东西在悲鸣一样）”，海水渐渐没过她的甲板，距离日出5分钟前，赤城终究没有看到第二天的太阳。